Чудотворная икона Богородицы Влахернская была написана предположительно в конце четвертого – начале пятого века в столице сирийского государства Антиохии. В 437 году икону перенесли в Константинополь в Влахернскую церковь. Церковь дала название иконе, которая ранее именовалась Одигитрия.
Как известно, в седьмом веке в Константинополе начался период иконоборчества. Иконы и фрески уничтожали повсеместно. Чудотворную Влахернскую икону выкрали из храма и замуровали в стене Пантократорова монастыря. Перед иконой иконоборцы оставили зажженную лампаду. В монастырской стене икона оставалась до конца периода иконоборчества. Чудом православные узнали о местонахождении Одигитрии (согласно преданию, сам Господь подал знак православным грекам). К всеобщему удивлению, лампада, оставленная перед замурованной Одигитрией не затухала более чем сто лет. Икону вернули в Влахернскую церковь на ее прежнее место.
В Россию икона Богородицы Влахернской попала в октябре 1654 года. Церковнослужители Константинополя были вынуждены вывезти икону из города, чтобы спасти ее от турков, которые готовились захватить город. Икона была установлена в Успенском соборе в Москве. Во время нападения на Москву войск Наполеона Влахернская икона была повреждена. После окончания войны ее нашли лежащей на полу без доски. Русские иконописцы вставили икону в новую доску и украсили серебром. В таком виде икона и в настоящее время стоит в Успенском соборе. Имеется три точные копии иконы, которые так же признаны чудотворными.